Emhoff adalah litigasi hiburan dan memulakan kerjanya di kumpulan litigasi Pillsbury Winthrop. Beliau kemudiannya berpindah ke Belin Rawlings & Badal, sebuah firma butik pada akhir 1990-an. Beliau membuka syarikatnya sendiri dengan Ben Whitwell pada tahun 2000. Firma itu diambil alih oleh Venable pada tahun 2006. Pelanggannya termasuk Walmart dan Merck.[11] Emhoff kemudian menjadi pengarah urusan pejabat-pejabat Pantai Barat Venable.[12]

Emhoff menyertai DLA Piper sebagai rakan kongsi pada tahun 2017. Beliau bekerja di pejabatnya di Washington, D.C. dan di California.[13][14] Berikutan isterinya, Kamala Harris diumumkan akan menjadi calon gandingan dengan Joe Biden dalam pilihan raya presiden Amerika Syarikat 2020, Emhoff mengambil cuti dari DLA Piper.[14] Pada 10 November 2020, kempen Biden-Harris mengumumkan Emhoff akan meninggalkan DLA Piper secara kekal sebelum 20 Januari 2021.[15] Seandainya Emhoff meneruskan kerjaya dengan firma itu, akan timbul permasalahan konflik kepentingan untuk pentadbiran Biden-Harris.[15]